Estudios filogeográicos en el complejo Turnera Sidoides L. (Passifloraceae)
Resumen
Los actuales patrones de biodiversidad y distribución geográfica de las especies
son el producto de historias evolutivas complejas relacionadas, al menos en parte, a
cambios geológicos y eventos históricos. En particular, las fluctuaciones en el clima
global ocurridas durante el Cuaternario han tenido importantes consecuencias para la
mayoría de los seres vivos, influyendo tanto en la distribución de las especies como en
la diversidad y en la estructura genética de sus poblaciones. Los cambios en la
distribución geográfica ofrecieron oportunidades para la especiación a través del
aislamiento y la hibridación luego de un contacto secundario
El Hemisferio Sur, aunque no estuvo sujeto a extensas glaciaciones como el
Hemisferio Norte, sufrió considerables cambios geomorfológicos y climáticos
históricos. En el Dominio Fitogeográfico Chaqueño, los eventos más importantes que
dieron lugar al escenario geomorfológico actual están relacionados con el
emplazamiento de los cratones o escudos Brasileño y Andino, la orogenia andina, el
relleno de la cuenca intracratónica, el redireccionamiento de los grandes ríos de la
región y la formación de una gran llanura aluvial xérica a partir de los antiguos abanicos
aluviales de los ríos. Además, en este período una secuencia de climas secos y húmedos
ocurrió entre los 22ºS y 39ºS, en correspondencia con los ciclos de glaciación en los
Andes. Estos cambios pudieron ser críticos en la determinación de los actuales patrones
de distribución de las especies. Los escasos datos paleopalinológicos así como los
estudios geomorfológicos y estratigráficos sugieren que, durante el Pleistoceno y
Holoceno, la vegetación xerofítica y los tipos de vegetación tropical y subtropical
habrían sufrido, alternativamente, desplazamientos con una dirección NE-SW.
Las modificaciones en la vegetación, debido a estos cambios geomorfológicos y
climáticos históricos, pudieron interrumpir el área de las especies, causar la extinción
local de poblaciones y cambiar las presiones de selección, produciendo una considerable
reorganización genética la cual puede reflejarse en los acervos génicos de las especies
modernas. Sin embargo, los datos disponibles para probar las hipótesis planteadas en
relación con la respuesta de los organismos a los cambios climáticos ocurridos en el
Dominio Chaqueño son todavía escasos. Los estudios filogeográficos (i.e. el análisis de la distribución espacial de los linajes genealógicos) y evolutivos en especies clave
pueden, por lo tanto, ser muy informativos y contribuir a la interpretación de los
cambios en la biota del Dominio Fitogeográfico Chaqueño en respuesta a los procesos
históricos.
Algunas de la hipótesis propuestas para el Dominio Chaqueño han sido
analizadas utilizando al complejo Turnera sidoides L., ya que constituye un modelo
biogeográfico muy informativo y su distribución coincide en casi toda su extensión con
la de este Dominio. Este complejo de hierbas perennes presenta una gran diversidad
morfológica y ecológica y, además, posee una alta incidencia de la poliploidía. A partir
de las investigaciones llevadas a cabo hasta el momento, se ha propuesto que la
diferenciación morfológica de T. sidoides, así como la distribución actual de los
citotipos, habrían estado influenciadas por procesos históricos. Los diploides habrían
tenido una distribución ancestral continua a lo largo de los cordones montañosos que
limitan la llanura Chaco-Pampeana. Los procesos geomorfológicos y los ciclos de
sequía/humedad ocurridos en la región, habrían determinado la fragmentación del área
de los diploides, interrumpiendo el flujo génico y conduciendo a la diferenciación de los
mismos en alopatría. Los valles y las laderas de las montañas habrían mantenido
condiciones ambientales más estables, ofreciendo refugios para la supervivencia de los
diploides. Los tetraploides se habrían originado en múltiples eventos de
poliploidización, ocupando los ambientes resultantes de los pulsos de
expansión/contracción de la vegetación en la llanura Chaco-Pampeana, estableciendo
contactos secundarios entre morfotipos y subespecies.
A fin de probar estas hipótesis, el objetivo general de esta tesis es analizar los
patrones filogeográficos del complejo Turnera sidoides en relación a los procesos
geomorfológicos y climáticos históricos ocurridos en el Dominio Fitogeográfico
Chaqueño. A tal fin, se analizó la variabilidad genética intraespecífica en dos regiones
no codificantes de ADNcp en 160 individuos de 97 poblaciones representativas de la
variabilidad morfológica y la distribución geográfica de T. sidoides. Se analizó la
variabilidad genética y la historia demográfica de las poblaciones y, se analizaron las
relaciones evolutivas entre haplotipos mediante la elaboración de una red de haplotipos
y la realización de inferencias bayesianas. La estructuración de la variabilidad genética
y la correlación entre las distancias genéticas y las distancias geográficas de las poblaciones fueron analizadas mediante un AMOVA y un test de Mantel,
respectivamente. Además, se caracterizó la variabilidad genética intraespecífica del
complejo a escala regional mediante el empleo de marcadores de ADNn. Finalmente se
analizó la distribución geográfica de las variantes genéticas detectadas.
Los análisis llevados a cabo en esta tesis constituyen el primer estudio
filogeográfico del complejo Turnera sidoides y es también el primero realizado en una
especie ampliamente distribuida en el Dominio Fitogeográfico Chaqueño.
Los valores de diversidad haplotípica y nucleotídica detectados en el complejo
Turnera sidoides sugieren que, durante su historia evolutiva, habría ocurrido un rápido
crecimiento poblacional a partir de una población ancestral con pequeño tamaño
poblacional efectivo, donde el tiempo fue suficiente para recuperar la variación
haplotípica pero muy corto como para una gran acumulación de diferencias en las
secuencias.
El hallazgo de haplotipos exclusivos en poblaciones diploides de las diferentes
subespecies y morfotipos sustenta la hipótesis que propone que la diferenciación de las
subespecies / morfotipos de Turnera sidoides habría ocurrido a nivel diploide. Por otra
parte, la discordancia parcial entre los haplotipos de ADNcp y los límites subespecíficos
observada en el complejo sería el resultado de uno o más procesos diferentes como el
polimorfismo ancestral, la introgresión y la captura de cloroplastos.
Los análisis de la red de haplotipos y bayesianos revelaron una clara división de
los haplotipos en cuatro haplogrupos o clados, los cuales representan cuatro unidades
evolutivas que habrían permanecido estables a lo largo del tiempo, sugiriendo la
ocurrencia de extensos períodos de aislamiento entre dichos haplogrupos en T. sidoides.
Estos resultados fueron sustentados por los obtenidos de los análisis demográficos y los
valores de distancia genética entre los haplogrupos. Asimismo, los resultados del
AMOVA demostraron que tanto las subespecies como las regiones geográficas difieren
en los niveles de variabilidad genética detectada tanto a partir del análisis de las
secuencias de ADNcp como por RAPDs. Finalmente, la falta de correlación entre la
divergencia genética y la distancia geográfica de las poblaciones T. sidoides revelada
por el test de Mantel, sugiere que la variación genética en este complejo no está distribuida clinalmente, por lo que la diferenciación genética actual entre las
poblaciones de T. sidoides no puede ser explicada bajo un modelo de flujo génico de
aislamiento por distancia.
A partir de los resultados obtenidos, se proponen posibles centros de
diversificación y fijación de los haplotipos para el complejo Turnera sidoides asociados
con los mayores sistemas orográficos en la región: Valles interandinos; Chaco
Boliviano y salteño, Sierras de Córdoba, Mesopotamia, Cuchilla de Haedo, Serranías
del Este y Rio Grande do Sul. El hallazgo del haplotipo ancestral en poblaciones
diploides y poliploides de T. sidoides distribuidas en las regiones más elevadas del área
del complejo, sustenta la hipótesis que sugiere que los diploides habrían ocupado un
área más continua que la actual a lo largo del arco peripampásico, el que habría
constituido una vía de migración de las poblaciones. Asimismo, el hallazgo de este
haplotipo y de haplotipos de punta en poblaciones tetraploides de los morfotipos
chaqueño (tanto del Chaco Oriental como del Occidental) y pampeano sustenta la
hipótesis que propone que los tetraploides, que están distribuidos a lo largo de la llanura
Chaco-Pampeana, habrían expandido su distribución a partir de las áreas de refugio
hasta alcanzar los límites actuales.
Las áreas de mayor diversidad específica y genética detectadas en Turnera
sidoides representarían reservorios de la variabilidad genética de ésta como de otras
especies; mientras que el arco serrano constituiría un importante corredor que
mantendría la conectividad biológica entre dichos reservorios. El análisis de la
congruencia de los patrones filogeográficos y de la distribución de las variantes
genéticas de Turnera sidoides y de otros taxones codistribuidos en relación a patrones
de variación ambiental y uso de la tierra a escala regional podría, por lo tanto, contribuir
a la identificación de áreas prioritarias para la conservación de la diversidad vegetal de la
región y a realizar predicciones para el estudio de otras especies. Current patterns of biodiversity and species distribution are the results of
complex evolutionary histories related, at least in part, to geological changes and
historical events. Particularly, Quaternary fluctuations of global climate had important
consequences for most organisms, influencing not only biodiversity and species
distribution but the genetic structure of populations as well. Such changes would offer
opportunities for speciation by isolation and hybridization after secondary contact.
The Southern Hemisphere, although was not subject to extensive glaciations,
suffered considerable geomorphologic and climatic changes. The most important events
that gave rise the currents landscapes are related to the emplacement of the Brazilian
and Andean cratons, the Andes orogeny, the mobilization and deposition of sediments
transported by northerly winds, the intensive migration of the fluvial belts of the main
rivers and the formation of a great xeric alluvional plain. Moreover, in this period a
sequence of dry and wet climates occurs between the 22ºS and 39ºS, in correspondence
with the glaciations cycles in the Andes. These changes would be critical in the
determination of the currents patterns of species distribution. The scarce
paleopalinological data as well as the geomorphologic and stratigraphical studies
suggest that, during Pleistocene and Holocene, the xerophytic vegetations and the
tropical and subtropical vegetation types would have suffered, alternatively, NE-SW
displacements.
Vegetation changes resulted of such geomorphologic and climatic changes must
have disrupted species ranges, caused the extinction of local populations, and changed
selective pressures, producing a considerable genetic reorganization that may be
reflected in the gene pools of the modern species. Notwithstanding, the information
available to test hypotheses related to the biological response to the historical changes
occurred in the Chaqueño Phytogeographical Domain is still scarce. Therefore,
phylogeographic (i.e. the analysis of spatial distribution of genealogical lineages) and
evolutionary studies in key species would be informative and may contribute to the
interpretation of biota changes in response to the historical events of the Chaqueño
Phytogeographical Domain. The values of haplotypic and nucleotidic diversity indices detected in Turnera
sidoides complex suggest that, during its evolutionary history, would occur a fast
population grow from an ancestral population with a low effective population size,
being the time sufficient to recover haplotypic variation but not to accumulate great
differences among sequences.
The finding of private haplotypes in diploid populations of the different
subspecies / morphotypes supports the hypothesis of subspecies / morphotypes of
Turnera sidoides differentiation at diploid level. Moreover, the partial disagreement
among the cpDNA haplotypes and subspecific limits would result from different
processes such as ancestral polymorphisms, introgression and chloroplast capture.
The network and the Bayesian analysis showed a clear haplotype division in four
haplogroups or clades, which would represent four evolutionary units that may have
remained stable for a long time, suggesting the occurrence of extensive isolation periods
among such haplogroups of T. sidoides. These results were supported by those obtained
from demographic analyses and the genetic distance among haplogroups. Moreover, the
results of AMOVA showed that both subspecies and geographical regions differed in
the levels of genetic variability detected from the analyses of cpDNA sequences and
RAPD markers. Finally, the results of Mantel test suggest that the genetic variation is
not clinally distributed and, thus, the genetic differentiations among populations of T.
sidoides cannot be explained under an isolation by distance model.
From the results here obtained, putative centers of diversification and haplotype
fixation were proposed for Turnera sidoides complex associated to the main orographic
systems of the region: Interandean Valleys; Chaco Boliviano and salteño, Sierras de
Córdoba, Mesopotamia, Cuchilla de Haedo, Serranías del Este and Rio Grande do Sul.
The finding of the ancestral haplotype in diploid and polyploidy populations of T.
sidoides distributed along the higher regions in the complex area, supports the
hypothesis that diploids would have occupied a more continuous area than today along
the peripampasic arc, which would have constituted a path for populations migration. In
addition, the finding of the ancestral and derived haplotypes in tetraploid populations of
the chaqueño (from both Western and Eastern Chaco) and pampeano morphotypes
support the hypothesis that tetraploids, that are currently distributed along the Chaco Pampean plain, would have expanded their distribution from such refuges to their
current limits.
The areas with a major specific and genetic diversity detected in Turnera
sidoides would represent reservoirs of genetic variability for this and other species;
while the peripampasic arc would constitute and important corridor that would maintain
the biological connectivity among such reservoirs. Therefore, the analysis of the
congruence of the phylogeographic and genetic patterns of Turnera sidoides and other
co-distributed taxa in relation to the patterns environmental change and management at
a regional scale, would contribute to the identification of priority areas for conservation
of the flora biodiversity of the region and to make predictions for the study of other
species.
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- Tesis doctoral [27]