Ontogenia comportamental y fisiológico en juveniles de monos aulladores negros y dorados (alouatta caraya)

Abstract

Este trabajo se concentra en preguntas relacionadas con la evolución del período juvenil extendido en primates no humanos, el rol de esta etapa en el desarrollo y en las estrategias implementadas por individuos juveniles de ambos sexos. Este estudio explora factores comportamentales y fisiológicos en diferentes sexos durante el período juvenil en individuos de Alouatta caraya para entender su papel en las estrategias implementadas por los adultos, y de esta manera comprender la importancia del período juvenil extendido en primates. En particular se analizó el desarrollo del comportamiento y su relación con la expresión de hormonas sexuales (progesterona, estradiol, testosterona) y metabolismo del estrés (cortisol) en hembras y machos juveniles de A. caraya silvestres. Las hormonas sexuales en adultos además de cumplir una función en el desarrollo de caracteres secundarios en ambos sexos y regular los ciclos ovulatorios en hembras, están relacionadas con la regulación del comportamiento. Para explorar la influencia de las hormonas sexuales en el comportamiento durante el período juvenil, en este trabajo se analizó la relación entre hormonas sexuales (metabolitos de progesterona (PdG) y estrógenos (E1G) en hembras y testosterona en machos) con distintos comportamientos. El crecimiento corporal que se da en el período juvenil está relacionado con el metabolismo del estrés, ya que los glucocorticoides, y en especial el cortisol, juegan un rol crítico en la estimulación de la gluconeogénesis y movilización de aminoácidos y ácidos grasos. Por esto, los análisis de los perfiles de cortisol pueden aportar información sobre los desafíos que los individuos afrontan en esta etapa. Alouatta caraya resulta ser un buen modelo para estudiar las diferencias sexuales durante el desarrollo, ya que sus trayectorias de crecimiento son marcadamente diferentes, los adultos presentan dimorfismo y dicromatismo sexual, además de diferentes patrones comportamentales y estrategias de apareamiento. De agosto 2014 hasta septiembre 2015 se registraron datos comportamentales en cuatro grupos vecinos de Alouatta caraya con la ayuda de tres asistentes de campo (222 días de trabajo de campo), en fragmentos de bosques en galería pertenecientes a la localidad de San Cayetano (27° 30’ S-58° 41’ O), Corrientes. Se completaron 1800 horas de observación utilizando técnicas de animal-foco. Asimismo, se colectaron 1100 muestras de orina de 7 machos y 6 hembras juveniles para su posterior análisis hormonal. Las muestras de orina fueron a través de métodos de ensayo inmuno-enzimático (EIA) para la obtención de los perfiles hormonales individuales de metabolitos de progesterona (PdG) y metabolitos de estrógeno (E1G) en hembras, testosterona en machos y cortisol en ambos sexos. Entre los resultados se observaron diferencias sexuales en algunos comportamientos sociales, siendo más frecuentes las interacciones con crías y los acicalamientos de pares en hembras y los aullidos, el juego social y los comportamientos sexuales en machos. En cuanto a la edad, se observó un aumento en los aullidos en los machos a medida que crecen y una disminución en el juego social con la edad en ambos sexos. En el análisis hormonal se observaron aumentos en las concentraciones de hormonas sexuales (PdG y E1G n hembras y testosterona en machos) a los 2.5 años. Con respecto al metabolismo del estrés, los resultados demostraron un aumento moderado con la edad. Los resultados sugieren que en A. caraya algunos comportamientos típicos de cada sexo se comienzan a desarrollar en el período juvenil como posible forma de entrenamiento para la vida adulta. La falta de relación entre hormonas sexuales y comportamiento sugiere que la función de estas hormonas en el período juvenil no es el la misma que durante la adultez. Probablemente en el período juvenil estas hormonas actúan principalmente modelando y regulando el desarrollo de estructuras en el sistema nervioso central que desencadenara en el futuro los comportamientos típicos de adultos. Este estudio es el primero que integra información sobre la expresión hormonal y el comportamiento durante el período juvenil en A. caraya por lo tanto, aportará datos originales para la especie y permitirá la comparación con otras especies del género, así como también con otras especies de primates. Los resultados de este proyecto proporcionarán herramientas para realizar análisis comparativos y enriquecer la discusión respecto de las hipótesis que intentan explicar el período juvenil extendido en el Orden Primates.

This thesis focuses on questions about the evolution of the juvenile period in non- human primates, the role of this period in the individual’s behavioral and physiological

development and strategies adopted by the juveniles of both sexes. We aim at exploring physiological and behavioral aspects in different sexes during the juvenile period in Alouatta caraya individuals and so at understanding its role in strategies implemented by the adults. Particularly, we analyzed the development of behavior and its interaction with the expression of sexual hormones and stress metabolism in A. caraya of both sexes during the juvenile period. During adulthood, in addition to their impact on secondary sexual characteristics and the regulation of the ovulatory cycle in females, sexual hormones (progesterone, estrogens, testosterone), regulate different behaviors. In order to estimate the influence of these hormones on juveniles’ behaviors, we explored the relationship between the expression of sexual hormones (progesterone (PdG) and estrogen (E1G) metabolites in females and testosterone in males) and different behaviors. Considering that glucocorticoids, especially cortisol, play a critical role in the stimulation of gluconeogenesis and in the mobilization of amino and fatty acids from body stores, the metabolic demands of body growth represent an energetic stress. Thus, an analysis of cortisol profiles during this period may offer insights about the challenges that juveniles are confronted with. A. caraya turns out to be a good model for studying sex differences during development, because their growth trajectories are markedly different, adults present sexual dimorphism and sexual dichromatism, and there are also differences in behavioral patterns and mating strategies. We recorded behavioral data from four neighboring groups of A. caraya from August 2014 to September 2015, with the help of three field assistants (222 days of field work) in gallery forest fragments next to San Cayetano (27 ° 30 'S-58 ° 41' W), Corrientes. We completed 1800 hours using focal-animal sample technique. Also, we collected 1100 urine samples from six female juveniles and seven male juveniles from the studied groups for hormone analysis. The collected samples were analyzed at the Reproductive Ecology Laboratory of the Department of Anthropology at the University of Yale through enzyme immunoassay (EIA) methods to obtain individual hormonal profiles of progesterone (PdG) and estrogen metabolites (E1C) in females, testosterone in males, and cortisol in both sexes. In our results, we observed sex differences in some social behaviors. On the one hand, females are more likely to interact with infants and to participate in pair grooming than males, on the other hand, males are more likely to participate in howling (long distance vocalization), social play and sexual behaviors than females. With respect to age, we noticed an increase of howling with age in juvenile males and a decline in the participation in social play with age in both sexes. The expression of sexual hormones increases since the age of 2.5 years old in both sexes. With respect to the stress metabolism, we found that cortisol expression increases steadily with age. Our results suggest that in A. caraya some sex typical behaviors start developing during the juvenile period as a social skills training for adulthood (for instance, the interaction with infants is related to maternal care behavior and the participation in howling in males is related to group defense). The lack of correlation between sexual hormones and behavior suggest that the function of these hormones during the juvenile period is different than in adulthood: During the juvenile period, these hormones probably have an organizational effect, their main function is related to the development of brain structures. This study is the first that integrates the information about hormonal expression and behavior during the juvenile period in A. caraya. Therefore, this thesis provides original data for the species and allows comparison with other species of the genus, as well as with other species of primates. The results of this project will provide tools for enriching discussions and comparative analyses with respect to the hypotheses that try to explain the extended juvenile period in the Order Primates.