Hábitos alimentarios y preferencias de consumo de maderas en termitas de la subfamilia Nasutitermitinae (Isoptera, Termitidae) distribuidas en el Nordeste Argentino
Resumen
A nivel mundial, los isópteros revisten especial importancia desde el punto de vista ecológico y económico. En general, actúan como descomponedores del material vegetal y en el reciclaje de nutrientes, operando en algunos casos como especies claves y como indicadores de calidad de hábitat. Este grupo de insectos se alimenta de materiales ligno-celulósicos en diferentes grados de descomposición y su alimento determina el rol ecológico que cumplen en los ecosistemas, de allí la importancia de identificar los sustratos consumidos a fin de reconocer e interpretar los procesos en que participan. Existen varias clasificaciones de las termitas en relación sus hábitos alimentarios, en las cuales los caracteres morfológicos y aspectos ecológicos determinan grupos más o menos definidos. Una de las clasificaciones más ampliamente aceptada propone una división en cuatro grupos alimentarios (I, II, III y IV), relacionando caracteres de la morfología externa y anatomía interna de las obreras con su contenido intestinal. Por otro lado, si bien la clasificación de termitas en grupos alimentarios se considera importante para estudios ecológicos, tales grupos no alcanzarían para determinar precisamente la composición del alimento consumido por cada especie ni para establecer límites netos entre diferentes tipos de dieta. En cambio, el análisis de contenido intestinal es considerado uno de los métodos más eficientes para precisar los sustratos alimentarios consumidos.
Por otro lado, los organismos xilófagos resultan considerablemente peligrosos porque pueden producir graves daños en maderas urbanas y en particular, las actividades de las termitas sobre viviendas y otras estructuras de madera ocasionan notables impactos económicos en todas las regiones donde se hallan presentes.
Varias especies del género Nasutitermes son capaces de dañar madera de
construcciones y en Argentina han sido reportadas como plagas de construcciones
tres especies de este género. A pesar de su importancia económica, son escasos
los análisis de consumos de maderas y preferencias alimentarias de las termitas
perjudiciales a construcciones en nuestro país, o que podrían resultar plagas
urbanas potenciales.
En este marco, el objetivo general de la Tesis fue ampliar el conocimiento de
los hábitos nutricionales de termitas de las subfamilias Nasutitermitinae y
Syntermitinae, con énfasis en las especies distribuidas en el NEA. Para ello, se
analizaron diversos caracteres morfo- anatómicos de obreras a fin de establecer su
correspondencia con los ítems alimentarios consumidos, detectados mediante el
análisis del contenido intestinal, e inferir los grupos tróficos a que pertenecen estas
especies. Asimismo, se analizó el consumo de maderas y las preferencias
alimentarias de tres especies de Nasutitermitinae perjudiciales a edificaciones en la
región.
El material biológico analizado comprendió, para los análisis de los caracteres
morfo-anatómicos del tubo digestivo, caracteres mandibulares y examen de
contenido intestinal, seis especies de termitas de la subfamilia Nasutitermitinae:
Nasutitermes rotundatus, N. corniger, Cortaritermes fulviceps, Constrictotermes
cyphergaster y Diversitermes diversimiles y cinco de la subfamilia Syntermitinae:
Procornitermes striatus, Embiratermes festivellus, Syntermes obtusus, Cornitermes
cumulans y Labiotermes laticephalus. Se analizaron ejemplares de la casta de
obreras, debido a que es la única casta capaz de obtener alimentos crudos o
inalterados, en contraposición a los soldados y reproductores que reciben alimentos
parcialmente elaborados. Para evaluar las preferencias alimentarias, se trabajó con
individuos vivos de tres especies de Nasutitermitinae frecuentes en el NEA y que han sido reportada como perjudiciales a edificaciones urbanas y rurales de la región:
Nasutitermes aquilinus, N. corniger y C. fulviceps.
Se analizaron 22 caracteres morfológicos externos e internos de obreras,
considerados como significativamente asociados con las variaciones en el contenido
intestinal, para lo cual se realizaron disecciones del tubo digestivo y mandíbulas de
obreras de cada especie. Además, se examinó el contenido del tercer segmento
proctodeal, el cual fue diluido y homogeneizado con agua destilada y colocado en
una cámara cuentaglóbulos o hemocitómetro. El contenido se analizó bajo
microscopio binocular y se tomaron fotografías digitales, en las cuales se identificó
la presencia de los diversos ítems alimentarios.
Las preferencias alimentarias sobre maderas se evaluaron mediante
bioensayos de laboratorio en los que se ofrecieron simultáneamente a cada colonia
seleccionada, cuatro especies de maderas de uso frecuente en construcciones
urbanas y mobiliarios en la zona. Las maderas utilizadas en las experiencias fueron
dos especies exóticas (Eucalyptus grandis y Pinus elliottii) y dos especies indígenas
(Prosopis alba y Patagonula americana). Se cortaron bloques de 2 x 2 x 10 cm que
se secaron en estufa a 105 °C durante 5 h, se pesaron con balanza de precisión, se
humedecieron con un aspersor con agua destilada y se colocaron en los recipientes
de experimentación. Se seleccionaron a campo nidificaciones de N. aquilinus, N.
corniger y C. fulviceps que fueron medidas, extraídas y trasladadas al laboratorio en
recipientes plásticos. En el bioterio, los nidos se colocaron en contenedores de
vidrio y las colonias se mantuvieron sin suministro de alimentos durante 48 horas,
antes de cada ensayo. Al cabo de 14 días de oferta de las maderas, se retiraron los
bloques para su evaluación cuantitativa y cualitativa.
La dentición mandibular y los caracteres intestinales mostraron notables
variaciones entre géneros y especies de Nasutitermitinae y Syntermitinae, algunas de las cuales se relacionaron con el tipo de dieta. Se identificaron diferentes
patrones morfológicos, según las afinidades en la configuración intestinal de cada
género o especie. Así, se incluyeron en el patrón Syntermes a P. striatus, E.
festivellus, S. obtusus, C. cumulans y L. laticephalus. Por su parte, en el patrón
Nasutitermes quedaron reunidas N. rotundatus, N. corniger, C. fulviceps, V.
heteropterus, C. cyphergaster y D. diversimiles.
Entre los principales caracteres morfo- anatómicos observados en el tubo
digestivo de las termitas analizadas se destacaron el proventrículo con armadura
interna bien desarrollada en todas las especies y con grado variable de
esclerotización y desarrollo de los pliegues longitudinales; la unión proventrículomesenterón
sin divertículos salvo en P. striatus; el segmento mixto con una
prolongación mesentérica única en diez de las especies con excepción de C.
cumulans donde fue doble; los cuatro túbulos de Malpighi ubicados en la unión
mesenterón– proctodeo en nueve especies excepto en D. diversimiles y en V.
heteropterus donde se insertaron proximalmente a esta unión; el primer segmento
proctodeal muy largo y con dilatación variable; la ornamentación quitinosa interna de
la válvula entérica con simetría bilateral y características diferenciales entre
especies tanto en el número, tamaño y disposición de los pliegues como de las
espinas observadas en cada caso; el tercer segmento proctodeal dilatado sin
divertículos y de morfología variable y el colon tubular y largo en casi todas las
especies salvo P. striatus donde fue relativamente corto.
El desarrollo de los dientes apicales y marginales, así como las longitudes de
los bordes mandibulares y los valores del índice de la mandíbula izquierda
permitieron diferenciar las especies analizadas. La morfología de las placas molares
de la mandíbula derecha también varió entre las diferentes especies analizadas. E.
festivellus y L. laticephalus mostraron placas cóncavas y sin crestas transversales, en tanto que en las dos Nasutitermes y C. fulviceps se reconocieron crestas
prominentes y numerosas sobre la placa molar plana. En C. cumulans, P. striatus,
S. obtusus, C. cyphergaster, V. heteropterus y D. diversimiles se registraron placas
molares cóncavas pero con crestas marcadas.
Las variables del tubo digestivo y de las mandíbulas permitieron, mediante el
Análisis de Componentes Principales, separar a las especies de Nasutitermitinae y
Syntermitinae diferenciando los dos grupos taxonómicos y ordenando a las especies
según la posición que ocupan a lo largo del gradiente de humificación o degradación
del alimento ingerido.
El análisis del contenido intestinal de las obreras permitió determinar con
precisión los ítems alimentarios ingeridos y las frecuencias en que los mismos se
hallaron en cada especie, diferenciándolas entre sí, salvo en el caso de las dos
Nasutitermes en que los ítems y proporciones de consumo coincidieron. Otras dos
termitas (L. laticephalus y D. diversimiles) consumieron los mismos ítems, pero
éstos se detectaron en diferentes proporciones. El número de ítems ingeridos por
cada especie varió entre solo dos categorías en C. cumulans hasta cinco tipos de
sustratos diferentes en S. obtusus, L. laticephalus y D. diversimiles. Algunos ítems
como el material vegetal en descomposición y los fragmentos de tejido vegetal
resultaron frecuentes en la mayoría de las especies en tanto que otros como los
poros germinativos e hifas de hongos, granos de polen, sílice y fibras vegetales
lignificadas se hallaron restringidos a algunas de ellas. Los registros de esta Tesis
confirman las observaciones previas acerca de los sustratos alimentarios
consumidos por algunas de las especies analizadas pero en otros casos son nuevos
aportes o plantean interrogantes por no haberse detectado los ítems esperados.
Estas observaciones, sumadas a los resultados del análisis de agrupamiento,
sugieren que las asignaciones de especies a diferentes grupos alimentarios no permiten establecer precisiones sobre la dieta o los sustratos consumidos por cada
una. El grupo alimentario II, tal como ha sido definido, agrupó a un conjunto
heterogéneo de especies en cuanto a los sustratos consumidos. El presente estudio
de contenido intestinal permitió detectar la diversidad y superposición parcial de
dietas entre diferentes especies, brindando datos más certeros y detallados sobre
los ítems ingeridos por cada una de ellas. Se registraron correlaciones significativas
entre los ítems consumidos y algunos caracteres morfológicos como el desarrollo de
las crestas de la placa molar, el sitio de unión de los túbulos de Malpighi, el ancho
del segmento mixto en su punto más angosto y la longitud relativa de los pliegues
columnares del proventrículo en relación al cinturón pulvilar.
Los bioensayos de laboratorio referidos a preferencias alimentarias
permitieron determinar que todas las maderas ofrecidas fueron consumidas por C.
fulviceps, N. aquilinus y N. corniger, por lo que ninguna de ellas se consideró
resistente o no palatable. Se registraron diferencias significativas en el consumo
total de maderas (F= 10,1017; p 0,05) debido a que N. corniger presentó
consumos notablemente mayores que las otras dos termitas, que no mostraron
diferencias significativas entre sí. Los mayores valores de pérdida de masa
correspondieron, para C. fulviceps, a las dos maderas autóctonas (P. americana y
P. alba), en tanto que las dos maderas exóticas (E. grandis y P. elliottii) fueron las
más consumidas por N. aquilinus. N. corniger se alimentó en mayor medida de
piezas de E. grandis (exótica) y P. alba (nativa). En algunas piezas de E. grandis el
porcentaje de pérdida de masa superó el 95% de su valor inicial, es decir que fueron
casi totalmente consumidas por N. corniger. No se registraron correlaciones
significativas entre los consumos y las propiedades físicas de las maderas ofrecidas,
aunque sí con la humedad relativa del ambiente para N. aquilinus. En cuanto al
análisis cualitativo de los bioensayos realizados, el 48,33% de las piezas de madera mostraron signos evidentes de ataque de termitas, variando la intensidad de los
daños de leves a fuertes. Si bien todas las maderas fueron visitadas por obreras y
soldados de las tres especies, al cabo de algunos días las obreras concentraron su
alimentación en las maderas de su preferencia, donde las frecuencias de daños
fueron mayores. Las diferencias observadas entre las maderas ofrecidas en las
frecuencias de niveles de ataque según la escala cualitativa, no fueron significativas
para C. fulviceps ni para N. aquilinus pero si para N. corniger con valores más
elevados en E. grandis y P. alba.
De a acuerdo a los resultados obtenidos en este trabajo de Tesis, pudo
concluirse que los caracteres morfo- anatómicos intestinales y mandibulares
analizados permitieron separar claramente las subfamilias Nasutitermitinae y
Syntermitinae y confirmaron por primera vez, en base a pruebas estadísticas, la
relevancia de estos caracteres para la diferenciación de grupos taxonómicos de
termitas. Además, se aportaron descripciones novedosas y se detectaron
características como la relación longitud de columnas/ pulvilos del proventrículo que
están significativamente asociadas a los hábitos alimentarios y resultan de
importancia para este tipo de estudios.
A través del análisis del contenido intestinal, se pudo comprobar que las
características morfológicas mandibulares y del tubo digestivo se relacionaron con la
dieta particular de cada especie, que comprendió el consumo de material vegetal en
distintos grados de descomposición. Esta diferenciación les permite a las diferentes
especies de termitas de una comunidad, evitar la competencia interespecífica,
aprovechando al máximo los recursos disponibles.
Con respecto a las preferencias alimentarias, se concluyó que las cuatro
especies de maderas regionales pueden considerarse susceptibles en distinto grado al ataque de termitas. C. fulviceps y N. aquilinus, de acuerdo a las moderadas tasas
de consumo observadas, resultarían posibles plagas urbanas ocasionales, mientras
que N. corniger confirmó su categoría de plaga estructural severa en la región.
Colecciones
- Tesis doctoral [104]