Hábitos alimentarios y preferencias de consumo de maderas en termitas de la subfamilia Nasutitermitinae (Isoptera, Termitidae) distribuidas en el Nordeste Argentino

Abstract

A nivel mundial, los isópteros revisten especial importancia desde el punto de vista ecológico y económico. En general, actúan como descomponedores del material vegetal y en el reciclaje de nutrientes, operando en algunos casos como especies claves y como indicadores de calidad de hábitat. Este grupo de insectos se alimenta de materiales ligno-celulósicos en diferentes grados de descomposición y su alimento determina el rol ecológico que cumplen en los ecosistemas, de allí la importancia de identificar los sustratos consumidos a fin de reconocer e interpretar los procesos en que participan. Existen varias clasificaciones de las termitas en relación sus hábitos alimentarios, en las cuales los caracteres morfológicos y aspectos ecológicos determinan grupos más o menos definidos. Una de las clasificaciones más ampliamente aceptada propone una división en cuatro grupos alimentarios (I, II, III y IV), relacionando caracteres de la morfología externa y anatomía interna de las obreras con su contenido intestinal. Por otro lado, si bien la clasificación de termitas en grupos alimentarios se considera importante para estudios ecológicos, tales grupos no alcanzarían para determinar precisamente la composición del alimento consumido por cada especie ni para establecer límites netos entre diferentes tipos de dieta. En cambio, el análisis de contenido intestinal es considerado uno de los métodos más eficientes para precisar los sustratos alimentarios consumidos. Por otro lado, los organismos xilófagos resultan considerablemente peligrosos porque pueden producir graves daños en maderas urbanas y en particular, las actividades de las termitas sobre viviendas y otras estructuras de madera ocasionan notables impactos económicos en todas las regiones donde se hallan presentes. Varias especies del género Nasutitermes son capaces de dañar madera de construcciones y en Argentina han sido reportadas como plagas de construcciones tres especies de este género. A pesar de su importancia económica, son escasos los análisis de consumos de maderas y preferencias alimentarias de las termitas perjudiciales a construcciones en nuestro país, o que podrían resultar plagas urbanas potenciales. En este marco, el objetivo general de la Tesis fue ampliar el conocimiento de los hábitos nutricionales de termitas de las subfamilias Nasutitermitinae y Syntermitinae, con énfasis en las especies distribuidas en el NEA. Para ello, se analizaron diversos caracteres morfo- anatómicos de obreras a fin de establecer su correspondencia con los ítems alimentarios consumidos, detectados mediante el análisis del contenido intestinal, e inferir los grupos tróficos a que pertenecen estas especies. Asimismo, se analizó el consumo de maderas y las preferencias alimentarias de tres especies de Nasutitermitinae perjudiciales a edificaciones en la región. El material biológico analizado comprendió, para los análisis de los caracteres morfo-anatómicos del tubo digestivo, caracteres mandibulares y examen de contenido intestinal, seis especies de termitas de la subfamilia Nasutitermitinae: Nasutitermes rotundatus, N. corniger, Cortaritermes fulviceps, Constrictotermes cyphergaster y Diversitermes diversimiles y cinco de la subfamilia Syntermitinae: Procornitermes striatus, Embiratermes festivellus, Syntermes obtusus, Cornitermes cumulans y Labiotermes laticephalus. Se analizaron ejemplares de la casta de obreras, debido a que es la única casta capaz de obtener alimentos crudos o inalterados, en contraposición a los soldados y reproductores que reciben alimentos parcialmente elaborados. Para evaluar las preferencias alimentarias, se trabajó con individuos vivos de tres especies de Nasutitermitinae frecuentes en el NEA y que han sido reportada como perjudiciales a edificaciones urbanas y rurales de la región: Nasutitermes aquilinus, N. corniger y C. fulviceps. Se analizaron 22 caracteres morfológicos externos e internos de obreras, considerados como significativamente asociados con las variaciones en el contenido intestinal, para lo cual se realizaron disecciones del tubo digestivo y mandíbulas de obreras de cada especie. Además, se examinó el contenido del tercer segmento proctodeal, el cual fue diluido y homogeneizado con agua destilada y colocado en una cámara cuentaglóbulos o hemocitómetro. El contenido se analizó bajo microscopio binocular y se tomaron fotografías digitales, en las cuales se identificó la presencia de los diversos ítems alimentarios. Las preferencias alimentarias sobre maderas se evaluaron mediante bioensayos de laboratorio en los que se ofrecieron simultáneamente a cada colonia seleccionada, cuatro especies de maderas de uso frecuente en construcciones urbanas y mobiliarios en la zona. Las maderas utilizadas en las experiencias fueron dos especies exóticas (Eucalyptus grandis y Pinus elliottii) y dos especies indígenas (Prosopis alba y Patagonula americana). Se cortaron bloques de 2 x 2 x 10 cm que se secaron en estufa a 105 °C durante 5 h, se pesaron con balanza de precisión, se humedecieron con un aspersor con agua destilada y se colocaron en los recipientes de experimentación. Se seleccionaron a campo nidificaciones de N. aquilinus, N. corniger y C. fulviceps que fueron medidas, extraídas y trasladadas al laboratorio en recipientes plásticos. En el bioterio, los nidos se colocaron en contenedores de vidrio y las colonias se mantuvieron sin suministro de alimentos durante 48 horas, antes de cada ensayo. Al cabo de 14 días de oferta de las maderas, se retiraron los bloques para su evaluación cuantitativa y cualitativa. La dentición mandibular y los caracteres intestinales mostraron notables variaciones entre géneros y especies de Nasutitermitinae y Syntermitinae, algunas de las cuales se relacionaron con el tipo de dieta. Se identificaron diferentes patrones morfológicos, según las afinidades en la configuración intestinal de cada género o especie. Así, se incluyeron en el patrón Syntermes a P. striatus, E. festivellus, S. obtusus, C. cumulans y L. laticephalus. Por su parte, en el patrón Nasutitermes quedaron reunidas N. rotundatus, N. corniger, C. fulviceps, V. heteropterus, C. cyphergaster y D. diversimiles. Entre los principales caracteres morfo- anatómicos observados en el tubo digestivo de las termitas analizadas se destacaron el proventrículo con armadura interna bien desarrollada en todas las especies y con grado variable de esclerotización y desarrollo de los pliegues longitudinales; la unión proventrículomesenterón sin divertículos salvo en P. striatus; el segmento mixto con una prolongación mesentérica única en diez de las especies con excepción de C. cumulans donde fue doble; los cuatro túbulos de Malpighi ubicados en la unión mesenterón– proctodeo en nueve especies excepto en D. diversimiles y en V. heteropterus donde se insertaron proximalmente a esta unión; el primer segmento proctodeal muy largo y con dilatación variable; la ornamentación quitinosa interna de la válvula entérica con simetría bilateral y características diferenciales entre especies tanto en el número, tamaño y disposición de los pliegues como de las espinas observadas en cada caso; el tercer segmento proctodeal dilatado sin divertículos y de morfología variable y el colon tubular y largo en casi todas las especies salvo P. striatus donde fue relativamente corto. El desarrollo de los dientes apicales y marginales, así como las longitudes de los bordes mandibulares y los valores del índice de la mandíbula izquierda permitieron diferenciar las especies analizadas. La morfología de las placas molares de la mandíbula derecha también varió entre las diferentes especies analizadas. E. festivellus y L. laticephalus mostraron placas cóncavas y sin crestas transversales, en tanto que en las dos Nasutitermes y C. fulviceps se reconocieron crestas prominentes y numerosas sobre la placa molar plana. En C. cumulans, P. striatus, S. obtusus, C. cyphergaster, V. heteropterus y D. diversimiles se registraron placas molares cóncavas pero con crestas marcadas. Las variables del tubo digestivo y de las mandíbulas permitieron, mediante el Análisis de Componentes Principales, separar a las especies de Nasutitermitinae y Syntermitinae diferenciando los dos grupos taxonómicos y ordenando a las especies según la posición que ocupan a lo largo del gradiente de humificación o degradación del alimento ingerido. El análisis del contenido intestinal de las obreras permitió determinar con precisión los ítems alimentarios ingeridos y las frecuencias en que los mismos se hallaron en cada especie, diferenciándolas entre sí, salvo en el caso de las dos Nasutitermes en que los ítems y proporciones de consumo coincidieron. Otras dos termitas (L. laticephalus y D. diversimiles) consumieron los mismos ítems, pero éstos se detectaron en diferentes proporciones. El número de ítems ingeridos por cada especie varió entre solo dos categorías en C. cumulans hasta cinco tipos de sustratos diferentes en S. obtusus, L. laticephalus y D. diversimiles. Algunos ítems como el material vegetal en descomposición y los fragmentos de tejido vegetal resultaron frecuentes en la mayoría de las especies en tanto que otros como los poros germinativos e hifas de hongos, granos de polen, sílice y fibras vegetales lignificadas se hallaron restringidos a algunas de ellas. Los registros de esta Tesis confirman las observaciones previas acerca de los sustratos alimentarios consumidos por algunas de las especies analizadas pero en otros casos son nuevos aportes o plantean interrogantes por no haberse detectado los ítems esperados. Estas observaciones, sumadas a los resultados del análisis de agrupamiento, sugieren que las asignaciones de especies a diferentes grupos alimentarios no permiten establecer precisiones sobre la dieta o los sustratos consumidos por cada una. El grupo alimentario II, tal como ha sido definido, agrupó a un conjunto heterogéneo de especies en cuanto a los sustratos consumidos. El presente estudio de contenido intestinal permitió detectar la diversidad y superposición parcial de dietas entre diferentes especies, brindando datos más certeros y detallados sobre los ítems ingeridos por cada una de ellas. Se registraron correlaciones significativas entre los ítems consumidos y algunos caracteres morfológicos como el desarrollo de las crestas de la placa molar, el sitio de unión de los túbulos de Malpighi, el ancho del segmento mixto en su punto más angosto y la longitud relativa de los pliegues columnares del proventrículo en relación al cinturón pulvilar. Los bioensayos de laboratorio referidos a preferencias alimentarias permitieron determinar que todas las maderas ofrecidas fueron consumidas por C. fulviceps, N. aquilinus y N. corniger, por lo que ninguna de ellas se consideró resistente o no palatable. Se registraron diferencias significativas en el consumo total de maderas (F= 10,1017; p 0,05) debido a que N. corniger presentó consumos notablemente mayores que las otras dos termitas, que no mostraron diferencias significativas entre sí. Los mayores valores de pérdida de masa correspondieron, para C. fulviceps, a las dos maderas autóctonas (P. americana y P. alba), en tanto que las dos maderas exóticas (E. grandis y P. elliottii) fueron las más consumidas por N. aquilinus. N. corniger se alimentó en mayor medida de piezas de E. grandis (exótica) y P. alba (nativa). En algunas piezas de E. grandis el porcentaje de pérdida de masa superó el 95% de su valor inicial, es decir que fueron casi totalmente consumidas por N. corniger. No se registraron correlaciones significativas entre los consumos y las propiedades físicas de las maderas ofrecidas, aunque sí con la humedad relativa del ambiente para N. aquilinus. En cuanto al análisis cualitativo de los bioensayos realizados, el 48,33% de las piezas de madera mostraron signos evidentes de ataque de termitas, variando la intensidad de los daños de leves a fuertes. Si bien todas las maderas fueron visitadas por obreras y soldados de las tres especies, al cabo de algunos días las obreras concentraron su alimentación en las maderas de su preferencia, donde las frecuencias de daños fueron mayores. Las diferencias observadas entre las maderas ofrecidas en las frecuencias de niveles de ataque según la escala cualitativa, no fueron significativas para C. fulviceps ni para N. aquilinus pero si para N. corniger con valores más elevados en E. grandis y P. alba. De a acuerdo a los resultados obtenidos en este trabajo de Tesis, pudo concluirse que los caracteres morfo- anatómicos intestinales y mandibulares analizados permitieron separar claramente las subfamilias Nasutitermitinae y Syntermitinae y confirmaron por primera vez, en base a pruebas estadísticas, la relevancia de estos caracteres para la diferenciación de grupos taxonómicos de termitas. Además, se aportaron descripciones novedosas y se detectaron características como la relación longitud de columnas/ pulvilos del proventrículo que están significativamente asociadas a los hábitos alimentarios y resultan de importancia para este tipo de estudios. A través del análisis del contenido intestinal, se pudo comprobar que las características morfológicas mandibulares y del tubo digestivo se relacionaron con la dieta particular de cada especie, que comprendió el consumo de material vegetal en distintos grados de descomposición. Esta diferenciación les permite a las diferentes especies de termitas de una comunidad, evitar la competencia interespecífica, aprovechando al máximo los recursos disponibles. Con respecto a las preferencias alimentarias, se concluyó que las cuatro especies de maderas regionales pueden considerarse susceptibles en distinto grado al ataque de termitas. C. fulviceps y N. aquilinus, de acuerdo a las moderadas tasas de consumo observadas, resultarían posibles plagas urbanas ocasionales, mientras que N. corniger confirmó su categoría de plaga estructural severa en la región.